引用本文
黄展锐, 王雅玲, 王小博, 莫冰, 邱妹, 孙力军, 陈康健, 刘健. 对虾中隐蔽态T-2毒素残留对小鼠血常规和血清生化指标的影响[J]. 浙江农业学报, 2017,29(7): 1110-1118.
HUANG Zhanrui, WANG Yaling, WANG Xiaobo, MO Bing, QIU Mei, SUN Lijun, CHEN Kangjian, LIU Jian. Effect of masked T-2 toxin residues in Litopenaeus vannamei on routine blood and serum biochemical indexes of mice [J]. ACTA AGRICULTURAE ZHEJIANGENSIS, 2017,29(7): 1110-1118.  
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对虾中隐蔽态T-2毒素残留对小鼠血常规和血清生化指标的影响
黄展锐1, 王雅玲1,*, 王小博1, 莫冰2, 邱妹1, 孙力军1, 陈康健3, 刘健3
1.广东海洋大学 食品科技学院,广东省水产品加工与安全重点实验室,广东普通高等学校水产品深加工重点实验室,广东 湛江 524088
2.广西壮族自治区产品质量监督检验研究院,广西 南宁 530071
3.湛江恒兴水产科技有限公司,广东 湛江 524088
*通信作者,王雅玲,E-mail:wangylchina@163.com

作者简介:黄展锐(1992—),男,广东梅州人,硕士研究生,研究方向为水产食品质量安全。E-mail:zhanrui789@126.com

收稿日期: 2017-01-15
基金资助: 国家自然科学基金面上项目(31171634,31371777); 广东省科技计划项目(2014B020205006)
摘要

T-2毒素经20 d蓄积毒性试验法染毒对虾,采用LC-MS/MS检测对虾组织中游离态T-2毒素,并将染毒的虾头和肌肉匀浆液连续灌胃小鼠 7 d,检测小鼠血常规和血清指标,分析对虾虾头和肌肉中隐蔽态T-2毒素残留对小鼠的毒性效应。结果显示,经20 d蓄积毒性试验,对虾体内没有游离态T-2存在,而且低剂量染毒对虾对小鼠没有影响,但高剂量组 (12.2 mg·kg-1)可引起小鼠中间粒细胞增加,红细胞系统和血小板各项指标均显著下降 ( P<0.05),血清生化指标差异显著 ( P<0.05),且虾头对小鼠的损伤作用高于肌肉。研究表明,蓄积染毒对虾体内存在隐蔽态T-2毒素,对小鼠具有一定的免疫毒性和血液毒性,导致炎症发生、贫血以及骨髓造血功能下降,对肝功能有损伤作用,且虾头中残留的隐蔽态T-2毒素对小鼠的损伤作用高于肌肉。

关键词: 对虾; 隐蔽态T-2毒素; 血常规; 血清
中图分类号:S945.1+9;S859.82 文献标志码:A 文章编号:1004-1524(2017)07-1110-09 doi: 10.3969/j.issn.1004-1524.2017.07.08
Effect of masked T-2 toxin residues in Litopenaeus vannamei on routine blood and serum biochemical indexes of mice
HUANG Zhanrui1, WANG Yaling1,*, WANG Xiaobo1, MO Bing2, QIU Mei1, SUN Lijun1, CHEN Kangjian3, LIU Jian3
1. College of Food Science and Technology of Guangdong Ocean University, Guangdong Provincial Key Laboratory of Aquatic Product Processing and Safety, Key Laboratory of Advanced Processing of Aquatic Products of Guangdong Higher Education Institution, Zhanjiang 524088, China
2. Products Quality Supervising Test Institute of Guangxi Zhuang Autonomous Region, Nanning 530071, China
3. Zhanjiang Hengxing Aquatic Product Science and Technology Co., Ltd, Zhanjiang 524088, China
Abstract

After 20 d accumulation toxicity test of T-2 toxin, the free T-2 toxin in shrimp was quantitatively detected using LC-MS/MS. The shrimp head and muscle homogenate were administered to mice for 7 days, the blood routine and serum indexes in mice were detected to study the toxicity effect of residual masked T-2 toxin in Litopenaeus vannamei head and muscle on routine blood and serology of mice. The results showed that there was no free T-2 toxin in shrimp during 20 d accumulation toxicity test of T-2 toxin. And low-dose shrimp had no effect on mice. However, the high dose group shrimp caused an increase in neutrophils in mice, and erythrocyte system and platelet were significantly decreased ( P<0.05). Moreover, serum biochemical indicators were significantly different ( P<0.05). The damage of the head to the mice was higher than that of the muscle. Research showed that there was masked T-2 toxin in the infected shrimp, which had immune toxicity and blood toxicity to mice and led to the occurrence of inflammation, symptoms of anaemia, reduced the bone marrow hematopoietic function and damaged liver function. The damage of residual masked T-2 toxin in the head to the mice was higher than that of the muscle.

Keyword: shrimp; masked T-2 toxin; routine blood; serum

T-2毒素(T-2)是由镰孢菌(Fusarium spp.)产生的A类单端孢霉烯族真菌毒素[1, 2], 其性质稳定, 不易清除, 具有极强的急性和慢性毒性, 对动物的造血组织和免疫器官都有很强的损伤作用, 并有明显的致畸性和致突变性[3, 4], 早在1973年就被联合国粮农组织(FAQ)和世界卫生组织(WHO)列为天然存在的最危险的食品污染源之一[5]。T-2毒素对凡纳滨对虾口服的LD50 是24.4 mg· kg-1[6], 对肉鸡和蛋鸡的LD50分别是5.0、6.2 mg· kg-1[7], 表明凡纳滨对虾对其更具有耐受性和蓄积性[8]。在水产养殖中, 随着水产饲料植物源性成分的增多, 作饲料使用的花生、玉米、大豆等成分受霉菌污染, 则可能携带T-2毒素, 进而在水产动物体内蓄积, 因此, T-2毒素蓄积残留已经成为食品安全监控的重要指标[9, 10]。但是, 研究人员发现, 养殖动物摄入饲料中的真菌毒素, 可经氧化、还原、水解和结合等生物转化后以代谢产物的形式残留在动物源性食品中[11]。由于其残留代谢产物的结构、极性和理化性质发生了较大变化, 采用常规的提取和检测条件无法检测到其代谢产物, 因此, 称此类毒素为隐蔽型毒素[12, 13]。前期研究表明, 对虾经过20 d T-2毒素蓄积染毒后, 在其各个部位均无游离态T-2毒素及其代谢物检出[6]。但是, 经过三氟乙酸水解后经LC-MS/MS检测, 仍能检出游离态T-2残留在对虾组织中, 并将蓄积染毒对虾组织匀浆后对小鼠灌胃, 小鼠的精子畸形率及微核率随暴露剂量增高逐渐增大, 这说明T-2经对虾代谢后可能以隐蔽态形式存在[14]。大量研究表明, 结合型的隐蔽态真菌毒素性质极其不稳定, 在酸碱水解、高温高压以及消化酶的作用下可能释放前体毒素, 进而引起食品安全隐患[15, 16, 17, 18]。由此看来, 隐蔽态毒素的形成与饲养动物的解毒机制有关, 亦表明隐蔽态毒素的残留也具有潜在风险。但是, 对虾长期暴露T-2毒素, 对虾组织不存在残留的游离态T-2毒素, 但对虾组织是否具有毒性的研究未见报道。因此, 本研究通过不同剂量T-2毒素20 d蓄积染毒凡纳滨对虾, 用肌肉、虾头匀浆液灌胃小鼠, 通过检测血常规和血清生化指标的变化来识别蓄积染毒对虾中隐蔽态T-2毒素对小鼠可能产生的毒作用, 为对虾体内隐蔽态T-2毒素残留的食品安全和危害控制提供间接证据。

1 材料与方法
1.1 材料与试剂

凡纳滨对虾(体质量7.0± 0.5 g)购自湛江东海岛对虾养殖基地, SPF级昆明小鼠购买于广西医科大学, 雌雄各半。

T-2毒素标准品(USA Enzo公司, 纯度≥ 98%), 碱性磷酸酶(AKP)、谷草转氨酶(GOT)、谷丙转氨酶(GPT)、白蛋白(ALB)试剂盒购自南京建成生物有限公司。

1.2 仪器与设备

MK3型酶标仪, 美国Thermo scientific公司; 3-18K冷冻离心机, 德国Sigma公司; HC2200 型血常规分析仪, 中国苏州迈瑞公司; TSQ Quantum Access 液相色谱质谱联用仪, 美国Thermo scientific公司。

1.3 分组和给药方式

制备T-2微胶囊毒饵料[6], 以毒饵料中T-2暴露浓度分设5个染毒剂量组0.5、1.2、2.4、4.8 和 12.2 mg· kg-1以及阴性对照组。将凡纳滨对虾随机分成6组, 每组10尾, 每天按对虾体质量的5%饲喂量饲喂不同剂量毒饵料, 染毒对虾于蓄积染毒20 d之后解剖, 并将对虾的虾头和肌肉制备成匀浆液。

将SPF级昆明种小鼠随机分两大组, 每组按照对虾染毒剂量分成6组, 每组6只。将各剂量组染毒对虾的虾头和肌肉匀浆液以10 g· kg-1体质量剂量分两次经口灌胃小鼠。试验期间正常给水, 连续灌胃7 d。

1.4 实验方法

1.4.1 LC-MS/MS检测对虾组织中游离态T-2毒素

参考Lu等[19]检测方法和检测参数, 分别提取低中高染毒剂量组(0.5, 2.4和 12.2 mg· kg-1)对虾肌肉组织2.0 g, 加2 mL纯水1 000 r· min-1均质1 min后加10 mL乙酸乙酯, 先涡旋振荡10 min再超声波振荡10 min, 8 000 r· min-1离心5 min后取上清, 重复3次合并上清液。经60 ℃, N2吹干, 加入30%甲醇振荡溶解, 0.2 μ m滤膜过滤, 用于LC-MS/MS检测。

1.4.2 小鼠血常规分析

参考詹纯列等[20]的方法并稍作修改, 小鼠每天灌胃和喂食之前禁水1 h, 将小鼠固定于特制的固定架上, 尾部采血30~40 μ L, 并在30 min 内于全自动血常规检测仪检测血常规指标, 包括白细胞系统、红细胞系统和血小板系统内各项指标。

1.4.3 小鼠血清生化指标的测定

参考张修彦等[21]的方法稍作修改, 小鼠连续灌胃7 d后进行眼部取血, 测定血清中谷丙转氨酶(ALT)、碱性磷酸酶(ALP)、总蛋白(TP)、白蛋白(ALB), 以上指标均按照南京建成试剂盒上操作方法进行处理测定。

1.5 统计学分析

利用SPSS 19.0进行单因素方差分析各试验组指标相对于对照组是否发生显著性变化(P< 0.05), 并通过Origin 8.5分析各指标变化关系。

2 结果与分析
2.1 LC-MS/MS检测蓄积毒性对虾体内T-2毒素的含量

以全扫描模式(full scan)捕获T-2毒素标准品的离子色谱图(EIC)。如图1所示, T-2毒素的保留时间为5.36 min, 这一结果与Lu等[19]报道的结果5.37 min相近。而采用选择反应扫描模式(SRM)对染毒对虾肌肉组织乙酸乙酯提取物进行定量检测之后, 却没有出现T-2毒素的特征峰(图2), 说明蓄积毒性的对虾体内没有游离态T-2毒素存在。

图1 T-2毒素标准品的LC-MS/MS图Fig.1 LC-MS/MS chromatograms of T-2 toxin

图2 对虾肌肉和虾头的LC-MS/MS图
A, B, C, 分别为染毒对虾低、中、高剂量组肌肉; D, E, F, 分别为染毒对虾低、中、高剂量组虾头Fig.2 LC-MS/MS chromatograms of head and muscle in shrimp
A, B, C, exposure to low, medium and high doses of shrimp muscle groups, respectively; D, E, F, exposure of low, medium and high doses of shrimp head groups, respectively

2.2 染毒对虾对小鼠白细胞系统的影响

连续灌胃染毒对虾3 d之后, 小鼠白细胞系统的各项指标没有发生明显变化(图3)。7 d之后对虾肌肉和头部的T-2毒素引起小鼠血液中白细胞的轻微下降, 并且肌肉灌胃组和虾头灌胃组小鼠之间差异不显著。随着给小鼠染毒时间的增加, 白细胞总数呈持续下降趋势; 12.2 mg· kg-1剂量组小鼠的白细胞总数也低于其他组, 但是差异不显著。同时, 对虾中的T-2对小鼠血液中淋巴细胞和淋巴细胞比例的影响不大; 经肌肉匀浆液连续灌胃后, 低剂量组 (0.5~2.4 mg· kg-1) 小鼠的中性粒细胞总数和比例没有发生变化, 4.8 mg· kg-1 组中性粒细胞总数显著增加 (P< 0.05), 中性粒细胞比例虽增加, 但随着灌胃时间的增加, 其变化不显著 (P> 0.05)。12.2 mg· kg-1 组的中性粒细胞总数和比例均显著增加。在虾头灌胃组中, 4.8 和12.2 mg· kg-1 剂量组的中性粒细胞总数和比例均显著增加。这一结果说明, 染毒虾头对小鼠的白细胞系统作用大于染毒肌肉部位。

图3 染毒对虾肌肉和虾头对小鼠白细胞系统的变化影响(n=6)
A, 肌肉灌胃组; B, 虾头灌胃组; WBC, 白细胞计数; LYM, 淋巴细胞计数; GRAN, 中性粒细胞计数; GRAN%, 中性粒细胞比例; LYM%, 淋巴细胞比例。柱状图上不相同字母表示各指标间差异显著(P< 0.05)Fig.3 Effects of infected shrimp muscle and head on leucocyte system change of mice (n=6)
A, muscle groups; B, head groups; WBC, white blood cell count; LYM, lymphocyte count; GRAN, granulocyte count; GRAN%, granulocyte ratio; LYM%, lymphocyte ratio. The different letters in the figure indicate the significant difference (P< 0.05)

2.3 染毒对虾对小鼠红细胞系统的影响

分别连续灌胃染毒对虾匀浆液3 d 后, 小鼠红细胞系统的各项指标与试验之前相比呈轻微下降趋势(图4)。7 d之后对虾肌肉和头部的T-2毒素引起小鼠血液中红细胞总数下降, 但是与对照组相比差异不显著 (P> 0.05), 并且肌肉组和虾头组之间红细胞总数差异不显著。随着染毒剂量和染毒时间的增加, 肌肉和虾头组小鼠红细胞系统各指标除了红细胞计数轻微下降, 其余指标均显著下降 (P< 0.05), 虾头灌胃组的血红蛋白、红细胞平均体积、红细胞平均血红蛋白和红细胞平均血红蛋白浓度分别下降了11.35%、12.5%、25.4%、12.9%, 均高于肌肉灌胃组, 并且与空白组相比均显著下降 (P< 0.05)。结果表明, 染毒虾头对小鼠的红细胞系统作用大于染毒肌肉部位。

图4 染毒对虾肌肉和虾头对小鼠红细胞系统的变化影响(n=6)
A, 肌肉灌胃组; B, 虾头灌胃组; RBC, 红细胞; HGB, 血红蛋白; MCH, 红细胞平均血红蛋白; MCV, 红细胞平均体积; MCHC, 红细胞平均血红蛋白浓度。柱状图上不相同字母表示各指标间差异显著(P< 0.05)Fig.4 Effects of infected shrimp muscle and head on erythrocyte system change of mice (n=6)
A, muscle groups; B, head groups; RBC, red blood cells; HGB, hemoglobin; MCH, mean corpuscular hemoglobin; MCV, mean corpuscular volume; MCHC, mean corpuscular hemoglobin concentration. The different letters in the figure indicate the significant difference (P< 0.05)

2.4 染毒对虾对小鼠血小板系统的影响

经连续灌胃染毒对虾匀浆液3 d 之后, 小鼠血小板计数、血小板比积和大血小板比率同样没有发生明显变化(图5)。7 d 之后, 随着对虾染毒剂量的增加小鼠血小板计数、血小板比积和大血小板比率均下降。其中高剂量组 (12.2 mg· kg-1)的血小板比积和大血小板比率与空白组对比均显著下降(P< 0.05)。虾头灌胃组的血小板比积和大血小板比率的下降率 (33.3%和16.6%) 均高于肌肉灌胃组(23.7%和10.2%), 并且与空白组相比均显著下降 (P< 0.05)。这一结果亦说明染毒虾头对小鼠的血小板系统的影响作用大于肌肉部位。

图5 染毒对虾肌肉和虾头对小鼠血小板系统的变化影响(n=6)
A, 肌肉灌胃组; B, 虾头灌胃组; PLT, 血小板计数; PCT, 血小板比积; P-LCR, 大血小板比率。柱状图上有不相同字母表示各指标间差异显著(P< 0.05)Fig.5 Effects of infected shrimp muscle and head on platelet system change of mice (n=6)
A, muscle groups; B, head groups; PLT, platelet count; PCT, plateletcrit; P-LCR, platelet larger cell ratio. The different letters in the figure indicate the significant difference (P< 0.05)

2.5 染毒对虾对小鼠血清生化指标的变化影响

小鼠经染毒对虾肌肉和虾头灌胃后血清生化指标测定结果见图6。与对照组相比, 小鼠经不同剂量染毒的对虾肌肉灌胃之后引起血清白蛋白含量和碱性磷酸酶活力下降, 谷草转氨酶活力升高, 但是差异不显著 (P> 0.05), 随着T-2暴露剂量增加, 谷丙转氨酶活性显著升高 (P< 0.05)。虾头灌胃组中血清白蛋白含量显著下降(P< 0.05), 转氨酶活力显著升高 (P< 0.05), 碱性磷酸酶活性虽呈下降趋势, 但是与对照组之间差异不显著 (P> 0.05)。说明染毒的对虾肌肉和虾头均可引起小鼠血清的白蛋白、转氨酶和碱性磷酸酶发生变化, 虾头组的作用高于肌肉组, 但是两组之间的差异不明显。

图6 染毒对虾对小鼠血清生化指标变化(n=6)
A, 肌肉灌胃组; B, 虾头灌胃组; ALB, 白蛋白; GPT, 谷丙转氨酶; GOT, 谷草转氨酶; AKP, 碱性磷酸酶。图中无相同小写字母表示各指标间差异显著(P< 0.05)Fig.6 Serum biochemical indexes of mice induced by infected shrimp (n=6)
A, muscle groups; B, head groups; ALB, albumin; GPT, glutamic-pyruvic transaminase; GOT, glutamic-oxalacetic transaminase; AKP, alkaline phosphatase. In the same index, the figures without the same letter indicate the significant difference among dose treatments (P< 0.05)

3 讨论

血液系统是T-2毒素作用的靶器官之一。T-2毒素可以引起骨髓细胞的凋亡, 抑制造血干细胞分化[22]。在血液系统中, 造血祖细胞是T-2 毒素主要作用细胞, 尤其对T-2 毒素具有更高的敏感性[23]。人类食物中毒性白细胞缺乏病, 即ATA, 被认为是镰刀霉菌污染粮食产生T-2毒素引起的[24]。T-2毒素主要引起白细胞系统、红细胞系统和血小板系统细胞的减少[25]。本试验结果表明, 高剂量组染毒的对虾肌肉和虾头能引起小鼠白细胞轻微下降, 而中性粒细胞却明显增加, 说明实验小鼠有一定的炎症。高剂量组小鼠的血红蛋白、红细胞平均体积、红细胞平均血红蛋白、红细胞平均血红蛋白浓度显著下降, 说明高剂量染毒的对虾能引起小鼠轻度贫血。另外, 血小板比积和大血小板比率也下降, 说明试验小鼠有骨髓造血功能下降的倾向。综上所述, 中低剂量染毒对虾对小鼠的血常规指标并未有明显影响; 经高剂量组灌胃后, 小鼠的血常规指标变化表明, 染毒对虾体内的隐蔽态T-2毒素可能会引起小鼠产生炎症、贫血以及骨髓造血功能的下降。另外, 虾头灌胃组对各指标的影响均大于肌肉灌胃组, 表明虾头中可能存在更多的隐蔽态T-2毒素。

转氨酶主要存在于肝细胞中, 是肝细胞受损伤时比较灵敏的指示性指标, 肝细胞受损致使转氨酶释放到血液里, 血清转氨酶随之升高[26]。碱性磷酸酶主要来源于脊椎动物肝脏和骨骼中。在临床上转氨酶和碱性磷酸酶是肝胆系统疾病诊断的重要指标。血清中的白蛋白主要在肝细胞中合成, 当肝细胞发生病变时, 血清中蛋白含量便受影响。本试验结果表明, 染毒对虾匀浆液引起小鼠血清转氨酶升高, 白蛋白含量下降, 同时肝的器官系数下降, 说明染毒对虾对小鼠的肝功能有一定的损伤作用。而血清中磷酸酶下降和红细胞系统中血红蛋白、红细胞平均体积、红细胞平均血红蛋白、红细胞平均血红蛋白水平的下降, 说明染毒对虾体内隐蔽态T-2毒素的残留可能会引起小鼠的造血系统有一定的损伤。

通过LC-MS/MS检测蓄积毒性对虾体内T-2毒素的谱图结果所示, 经20 d蓄积毒性染毒对虾虾头和肌肉部位并没有游离态T-2毒素存在, 然而经染毒对虾虾头和肌肉匀浆液灌胃后, 小鼠某些器官指数出现不同程度的损伤, 表明对虾体内中蓄积了一种区别于游离态T-2毒素的隐蔽态T-2毒素。隐蔽态T-2毒素在进入小鼠机体后, 通过生物转化后成为游离态T-2毒素而释放毒性, 因继续产生二次危害而具有潜在风险。

经20 d蓄积染毒的对虾体内不存在游离态T-2毒素, 但存在隐蔽态T-2 毒素, 对小鼠具有一定的免疫毒性和血液毒性, 导致炎症发生、贫血以及骨髓造血功能下降。高剂量染毒对虾能诱导小鼠白细胞系统中性粒细胞总数增加, 并导致小鼠红细胞系统各指标含量下降; 随着对虾染毒剂量的增加小鼠血小板计数、血小板比积和大血小板比率均下降; 引起小鼠血清转氨酶升高, 白蛋白含量和肝器官系数下降, 对小鼠的肝功能有一定的损伤作用。蓄积染毒对虾虾头中残留的隐蔽态T-2毒素对小鼠的损伤作用高于肌肉, 表明虾头中残留的隐蔽态T-2毒素含量高于肌肉。

The authors have declared that no competing interests exist.

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