引用本文
葛艺, 徐绍辉, 徐艳. 根际微生物组构建的影响因素研究进展[J]. 浙江农业学报, 2019,31(12): 2120-2130.
GE Yi, XU Shaohui, XU Yan. Review on influencing factors of rhizosphere microbiome assemblage[J]. ACTA AGRICULTURAE ZHEJIANGENSIS, 2019,31(12): 2120-2130.
  
Doi: 10.3969/j.issn.1004-1524.2019.12.21
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根际微生物组构建的影响因素研究进展
葛艺, 徐绍辉, 徐艳*
青岛大学 环境科学与工程学院,山东 青岛 266071
*通信作者,徐艳,E-mail:yanxu@qdu.edu.cn

作者简介:葛艺(1992—),女,山东日照人,硕士研究生,主要从事土壤微生物学研究。E-mail:15610047992@163.com

收稿日期: 2019-07-24
基金资助: 国家自然科学基金(41601248)
摘要

基于根际微生物调控作物生长发育已成为生态健康和农业发展研究的热点。综述了国内外关于植物根际微生物组构建影响因素的相关研究进展,探讨了根际周边微生物从土壤进入植物根系内部的定殖选择过程,重点关注植物本体、土壤类型、地理位置、生长环境等因素对植物根际微生物组的调控作用,揭示国内外研究中发现的影响根际微生物组构建的主控因素,阐明根际微生物组-宿主复杂的互作关系,以期为绿色农业、环境生态保护等研究提供新的思路。

关键词: 根际微生物; 土壤; 植物; 调控作用; 定殖机制
中图分类号:S154 文献标志码:A 文章编号:1004-1524(2019)12-2120-11
Review on influencing factors of rhizosphere microbiome assemblage
GE Yi, XU Shaohui, XU Yan*
School of Environmental Science and Engineering, Qingdao University, Qingdao 266071, China
Abstract

In recent years, the regulation of crop growth and development based on the rhizosphere microbiome has become a hot topic in ecological health and agricultural development. In this paper, frontier researches on the influencing factors of the rhizosphere microbiome were summarized. The mechanisms of colonization and selection process of soil microbes from soil to plant root were discussed, to reveal the effect of plant type, soil type, geographical location and environmental factors on the structure, variation and assembly of the root-associated microbiomes. The complex interactions between the root microbiome and host were elucidated. The review was aimed to provide new ideas for the development of green agriculture and environmental ecology protection.

Keyword: rhizosphere microbiome; soil; plant; regulation mechanism; colonization mechanism

根际, 即植物根系影响到的土壤微域, 是地球上物质和能量循环过程最活跃的界面之一[1, 2]。同人体肠道一样, 植物根系周围存在着大量的微生物, 它们以寄生、共生和附生等形式存在于植物根系内部或者根系周围, 影响着植物的生长发育和营养吸收等过程[3, 4]。目前, 研究较为广泛的是植物根际促生菌, 如根际促生细菌固氮螺菌属(Azospirillum)、芽孢杆菌属(Bacillus)、假单胞菌属(Pseudomonas)、根瘤菌属(Rhizobium), 根际促生真菌白粉寄生菌属(Ampelomyces)、盾壳霉属(Coniothyrium)、木霉属(Trichoderma)等[5]。促生菌在植物养分吸收和利用(氮固定、磷溶解、铁载体分泌等), 病虫害防治, 高温、高盐、干旱、重金属等环境胁迫应激, 以及植物生长发育促进和免疫力提高(产生植物激素)等方面都发挥着重要作用[6, 7, 8, 9, 10]。基于植物-微生物互作关系, 充分利用和发挥根际微生物资源, 开发生物肥料和生物防控剂, 从而降低传统农业对化肥和农药的过度依赖[4, 11], 降低其对土壤和水体带来的环境风险, 对于提升土壤肥力、提高作物产量、保障农业的可持续发展、减少温室气体排放和维持生态环境健康等具有重要意义。

现有的针对根际微生物的研究很多, 但主要集中于单一微生物对促进植物生长和增强抗性的调控机制[12, 13], 以及通过富集纯化方法制备微生物菌剂方面[14, 15, 16]。在土壤环境中, 根际微生物的种类和组成非常复杂, 不同种微生物之间往往存在着竞争、共生等多种关系。大田试验表明, 单一菌剂与土著微生物群落竞争的能力较弱, 往往不能充分发挥作用, 接种含有多种微生物的复合菌剂更能够增强植物的抵抗力和生长能力[17, 18]。因此, 以根际微生物群落为单一整体, 研究其对植物生长发育的影响过程越来越受到研究者的关注[19]。随着分子生物学和生物信息学技术手段的发展, 基于基因组学、转录组学和蛋白组学技术揭示根际微生物组与植物的互作关系成为现代科学研究的热点。植物微生物组被称为植物的第二套基因组(也叫作泛基因组)[20], 在农业生产和生态环境中发挥着不可替代的作用。就近年来国内外关于根际微生物组构建的影响因素研究进行综述, 深入探索根际微生物的定殖机制, 阐明根际微生物组与宿主之间复杂的互作关系, 旨在为通过调控根际微生物组结构和功能表达过程实现粮食增产、农作物抵抗力增强和环境生态安全等科学目的提供新思路。

1 根际微生物组的组成
1.1 根际微生物组的提取方法

根际微生物组研究, 即以整体形式研究根际微生物群落在植物生长代谢过程中的影响。通常, 根据微生物在宿主植物根系的分布部位可细分为位于根系周围土壤的根际微生物组(rhizosphere microbiome)、位于植物根系表面的根表微生物组(rhizoplane microbiome)和位于植物根系内部的根内微生物组(endosphere microbiome)[21]。不同部位微生物组的分离提取是开展根际微生物组研究的关键。通常, 通过抖动和清洗的方法将根系周围1 mm厚的土层收集起来, 此部分对应根际微生物成分; 通过添加玻璃珠进行剧烈震动或者超声等方式将紧贴于根系表面的微生物分离开来, 即为根表微生物成分; 而对于根内微生物组来说, 首先需要通过超声或者化学处理(乙醇或者次氯酸钠)将根表微生物全部去除, 然后添加玻璃珠对根系进行碾碎处理[22, 23]之后再收集起来。Edwards等[24]在进行水稻根际微生物组组成的研究时给出了详细且连续的根际微生物组提取方法:将水稻从土壤里取出后, 剧烈抖动根系至仅有1 mm厚度土壤保留在根系中, 然后将水稻根系放入磷酸盐缓冲液中并用镊子剧烈搅动, 使得根系表面的土壤全部进入到缓冲液中, 这部分土壤用于根际微生物组分析; 用清水清洗根系后, 将其放入新的磷酸盐缓冲液中超声30 s, 缓冲液中的极少量土(壤)-植(物)残体即为根表微生物组分; 最后, 将根系连续超声2次, 确保根系表面的微生物全部去除后加入玻璃珠进行破碎, 该部分即为根内微生物组分。由于根表微生物含量通常较少且较难收集, 因此, 目前大部分的研究主要集中于根内和根际微生物组分析[25, 26, 27]。

1.2 根际微生物组的构建

研究表明, 植物根际和根内微生物群落具有明显的根际效应。Peiffer等[3]通过高通量测序分析发现, 玉米根际微生物群落与周围土壤中的微生物群落在多样性和丰富度方面均存在显著差异, 且与未种植植物的土壤相比, 植物根际区域的微生物活性更高。这主要是由植物根系的调控作用造成的。植物通过根系向土壤中分泌大量有机碳和抗菌物质等“ 招募” 对其生长发育有益的微生物在根系周围聚集, 同时通过分泌氧气、改变土壤pH和矿质元素形态等过程影响根际微生物组的结构。丁新景等[28]研究表明, 刺槐根际与非根际土壤中的细菌群落结构多样性差异显著, 根际土壤中固氮菌的丰度显著高于非根际土壤。同样地, Ofek-Lalzar等[29]的研究发现, 根际环境中纤维弧菌属(Cellvibrio)和Pseudomonas的相对丰度远远高于其在空白土壤中的相对丰度, 而这2种菌属在降解纤维素的过程中均发挥着重要作用。大量测序数据分析表明, 根系对微生物的“ 选择招募” 过程与微生物自身的移动性、趋化性、多糖降解性等有关[30, 31]。

当特定微生物被富集在根系周围后, 部分微生物还可以穿过植物根系细胞壁进入到根系内部形成根内微生物。与根际土壤微生物群落相比, 根内微生物群落的组成具有高度特异性, 且多样性明显降低。这表明植物根系在根内微生物的“ 招募” 过程中起着筛选过滤的作用[24, 31, 32, 33]。Lundberg等[27]研究了600种拟南芥的根际微生物组发现, 拟南芥的根内微生物香农(Shannon)多样性远远低于根际和土壤中的群落多样性, 通过聚类分析比较根内和根际操作分类单元(OTU)的相对丰度, 发现共有97个OTU在根内富集, 主要由放线菌门(Actinobacteria)、变形菌门(Proteobacteria)和厚壁菌门(Firmicutes)组成。同年, 另一项研究也发现拟南芥根内微生物主要由Proteobacteria和Actinobacteria组成, 另外, 拟杆菌门(Bacteroidetes)在根内的相对丰度也较高[26]。

作为根内环境和土壤环境的中间屏障, 根表在根内微生物定殖过程中起着重要的筛选作用。Bulgarelli等[26]利用木碎片模拟植物根系细胞壁发现, 在拟南芥根内微生物组的形成过程中, 约有40%根内微生物是根系周边的土壤微生物通过根系细胞壁随机进入根内的, 而剩下的60%则是由宿主植物的自身选择作用决定的。Edwards等[24]指出, 微生物从土壤环境进入到植物根系内部的过程发生在植物移植到土壤后的24 h内, 并且在14 d后根内微生物的群落结构达到稳定。另外, 通过比较水稻根际、根表和根内环境中的微生物组成发现, 尽管在根表中富集的微生物在根内部分也富集, 但是根表中还包含着部分其他微生物, 这说明某些微生物比较倾向于在根表环境中生长。值得注意的是, 大部分在根表环境中丰度较低的微生物在根内环境中的相对丰度也较低, 表明根表作为土壤微生物进入根内环境的门户, 对于根内微生物的定殖起着过滤和筛选的作用。结合现有的研究可知, 土壤中的微生物进入到根系内部是层次递进的过程:首先, 植物通过分泌碳源、氧气, 调节pH等过程促进特定的微生物在其根系周围富集和生长, 其中某些微生物通过产生生物膜等吸附在宿主植物的根系表面; 然后, 植物通过自身代谢调节过程选择“ 招募” 特定的微生物进入其根系内部生长[31, 32, 34]。可见, 外界环境条件、土壤和植物类型等因素对于植物根际微生物组的构建起着重要的调节作用。目前, 关于调控根际微生物组影响因素的研究有很多, 但不同研究结果中影响植物根际微生物组构建的主控因素却不尽相同。

2 土壤对根际微生物组构建的调控作用

不同于动物肠道内的微生物是出生时从母亲那里“ 继承” 而来的, 植物根内微生物主要来源于植物根系所接触的土壤环境。不同土壤理化性质造成区域环境中的微生物群落存在明显差异, 而这种差异又会对植物根际和根内微生物组的构建造成一定的影响。

许多研究表明, 土壤是决定根际微生物组组成的关键因素[22, 25, 35, 36, 37, 38, 39, 40]。土壤复杂的物理化学性质、土壤肥力、pH差异等因素能够影响植物的生理特性和根际沉积(rhizodeposition)组成, 从而进一步影响植物根际微生物群落的整合[32]。大量的高通量测序分析结果发现, 土壤是调控拟南芥、杨树根际和根内微生物组结构的最重要因子[3, 27, 38]。Dombrowski等[41]通过一系列试验研究了影响多年生黄花亭荠在自然和控制条件下根际细菌群落组成的因素。基于主坐标的典范分析和单因素方差分析(ANOVA)结果, 土壤性质能够解释根内细菌15%的群落变异性, 而环境条件和植物基因型最多解释了11%的群落变异性, 且土壤类型对根内细菌门分类水平上的影响更加显著。Bonito等[42]对杨树、栎树和松树在3种土壤环境中的根内细菌和真菌群落进行分析, 指出相对于宿主类型, 土壤性质对根际真菌组成的影响更大, 不过对于细菌来说, 趋势正好相反。而Edwards等[24]的研究指出, 在控制条件下水稻根际和根内微生物组的构建受土壤类型和宿主植物基因型的共同调控。

土壤pH、水分含量、C/N、营养元素含量, 及土壤肥力等被认为是影响根际微生物组构建的重要因素[32, 35, 43]。除此之外, 土地使用类型和使用历史也会对根际微生物组的组成产生影响[44, 45, 46, 47]。Salles等[45]将不同植物(玉米、燕麦、大麦和草)种植于不同的土地利用类型中, 结果表明, 土地利用类型显著影响伯克氏菌属(Burkholderia)群落的结构和组成, 这主要是由于不同的土地利用类型显著地影响了土壤的营养元素、理化性质、土壤湿度和盐度等, 从而间接影响植物根际微生物的群落组成。

地理位置在决定根际和根内微生物的组成中也发挥着重要作用。Coleman-Derr等[37]研究了墨西哥和美国7个地区龙舌兰根际细菌和真菌的群落结构, 发现地理位置差异显著影响龙舌兰根际细菌和真菌的群落结构, 且真菌受到的影响更大, 这可能是由于真菌的地方扩散限制性造成的。Cú cio等[48]对大西洋东北地区不同区域不同品种海藻根际微生物组的研究表明, 海藻根际微生物群落显著区别于空白底泥和海水。在同一海域中, 尽管环境条件存在显著差异, 但海藻根际微生物组的结构差异并不显著, 而不同地理位置的根际微生物组群落之间存在着显著差异。这一结果与Peiffer等[3]的研究结论并不一致。他们通过比较美国不同气候区域5座城市玉米根际微生物组发现, 美国东北部不同城市中的玉米根际微生物群落组成较为相似, 而中西部不同城市中的群落组成差异较大, 这说明地理位置距离的远近并不能充分解释根际微生物组的形成机制。

3 植物对根际微生物组构建的调控作用
3.1 不同植物种类对根际微生物组的影响

尽管大量的研究指出土壤是调控植物根际微生物组的决定因素, 但部分研究指出植物在一定程度上也可以影响根际微生物群落的构建, 特别是在根内微生物的定殖过程中发挥着重要作用[26, 27]。如Costa等[49]发现, 在不同土壤环境中, 草莓的根际菌Actinobacteria组成相似, 说明相较于土壤性质, 植物种类在根际微生物组的形成中起着决定作用。

不同植物品种选择的根际微生物种类不同, 且品种之间的遗传距离越远, 对应的根际微生物群落组成的差异就越大[50]。Bouffaud等[51]研究了同属于禾本科的玉米、蜀黍、高粱和小麦的根际微生物组, 同时以马铃薯作为对照, 发现禾本科植物的进化历史决定其根际微生物的群落结构, 基因芯片分析表明, 约有24%的探针杂交信号与植物遗传距离显著相关。同时, 宏基因组测序分析发现, 小麦和黄瓜的根内微生物基因表达具有明显差异, 小麦根内微生物的异化硝酸盐还原基因较丰富, 而黄瓜根内微生物的过氧化氢酶基因表达水平较高。此外, 黄瓜根内微生物中细胞壁多糖降解酶的表达水平较高, 而小麦根内微生物的C4-二元羧酸盐利用基因丰度较高, 说明这2种宿主植物的碳水化合物利用方式具有明显的差别[29]。Turner等[52]通过转录组测序技术分析表明, 基于RNA水平分析更能明显区分黄瓜、马铃薯和谷物(小麦和玉米)根际微生物的群落组成差异, 不同宿主植物能够刺激不同的根际微生物在其根系周围生长。其中, 玉米和小麦根际环境中的γ -变形菌(Gammaproteobacteria)活性较高, 黄瓜根际环境中的α -变形菌(Alphaproteobacteria)、鞘氨醇杆菌(Sphingobacteria)和黄杆菌(Flavobacteria)的相对丰度较高, 而在马铃薯根际则以β -变形菌(Betaproteobacteria)为主。Ofek等[53]通过宏转录组技术发现豌豆和燕麦对真菌具有很强的选择作用, 且其根际真菌的相对丰度是小麦的5倍以上, 谷物类(燕麦和小麦)根际环境中纤维素降解菌丰度较高, 而豆科植物(豌豆)根际环境中主要富集H2氧化菌。目前, 基于不同植物品种对根际微生物群落影响的研究主要集中于草本植物上, 关于木本植物的研究相对较少。Uroz等[54]研究了落叶林欧洲榉木和松柏科挪威云杉根际细菌、真菌和古菌菌群的构建, 结果表明, 树木品种对真菌和古菌的群落结构影响较大, 而对细菌的群落结构影响较小。另外, Philippot等[32]的研究表明, 多植物品种根际微生物群落的结构比单一植物品种根际微生物的群落结构复杂, 且植物丰富度与链霉菌属(Streptomyces spp.)有关。

3.2 相同品种不同基因型植物对根际微生物组的影响

除了宿主植物种类差异对其根际微生物组的影响外, 同一品种的不同基因型对其根际微生物组的构建也具有一定的影响。采用基因芯片技术分析3个品种马铃薯的根际微生物群落结构发现, 4%~9%的OTU相对丰度变化与植物宿主品种相关, 其中, 链霉菌科(Streptomycetaceae)表现出强烈的宿主相关性[55]。Marques等[56]发现, 低淀粉基因型马铃薯与高淀粉基因型马铃薯的根际细菌组成差异很大, 低淀粉基因型马铃薯根际环境中, 鞘脂菌属(Sphingobium)、Pseudomonas、不动杆菌属(Acinetobacter)、寡养单胞菌属(Stenotrophomonas)和金黄杆菌属(Chryseobacterium)的相对丰度显著增加。Schlaeppi等[38]研究了3种生态型的拟南芥及其2种亚种(Arabidopsis halleri、Arabidopsis lyrata), 它们的分化时间大约在130万年前, 结果表明, 拟南芥根内微生物的种间多样性差异大于种内多样性, 且主成分分析表明, 宿主植物的基因型可以解释17%的根内微生物β -多样性差异。李增强等[57]采用磷脂脂肪酸(PLFA)联合13CO2标记技术研究不同玉米品种的根际微生物群落结构发现, 郑丹958玉米品种的根际土壤中细菌和真菌的PLFA-C含量显著高于陕丹8806玉米品种。

植物引种驯化深刻改变了世界农业生产的格局, 对人类社会文明进步产生了深远的影响。人工干预和自然选择使得野生植物被逐步驯化为可供生产或者观赏的植物, 同时也使得现代作物品种的基因多样性显著降低, 从而间接影响其根际微生物群落的结构和功能[50, 58]。Bulgarelli等[58]通过高通量测序分析野生和驯化大麦的根内微生物功能和结构多样性组成发现, 宿主植物基因型可以解释5.7%的根内微生物群落变异性。Kim等[59]的研究发现, 相较于驯化鹰嘴豆, 野生型鹰嘴豆根瘤中的根瘤菌多样性更高。类似地, Zachow等[60]的研究表明, 野生型甜菜的根际微生物群落多样性显著高于驯化甜菜。该结果进一步表明, 在驯化过程中植物基因多样性的降低会间接影响其根际环境中的微生物群落多样性。不过, Burke等[61]的研究认为, 尽管同一品种不同基因型海藻根内环境中的微生物群落具有明显差异性, 但是微生物群落功能却存在很大的共性, 说明宿主植物对根内微生物的“ 招募” 过程主要是由微生物的功能, 而不是品种决定的。Zgadzaj等[62]利用百脉根野生型和突变体研究根瘤形成过程对其根际和根内微生物群落结构的影响时发现, 野生型宿主根际微生物的种类较为丰富, 而突变体根内环境中黄杆菌目(Flavobacteriales)、黏球菌目(Myxococcales)、假单胞菌目(Pseudomonadales)、根瘤菌目(Rhizobiales)和鞘脂单胞菌目(Sphingomonadales)的相对丰度降低, 其根内微生物主要包括放线菌门(Actinobacteridae)、红螺菌目(Rhodospirillales)、鞘脂杆菌目(Sphingobacteriales)和黄单胞菌目(Xanthomonadales)。作者认为, 两者根际微生物组的组成差异不是由突变体根系中共生固氮作用的消失引起的, 而是因为突变体根系中缺少共生代谢的途径。

3.3 植物生长发育过程对植物根际微生物组的影响

研究表明, 植物的年龄和生长时期也可以显著影响其根际微生物组的构建。大部分研究认为, 植物在苗期时具有较强的根际微生物选择效应, 这种选择效应会随着植物的生长而逐渐消失。不过, 部分研究也认为植物在整个生长周期都具有根际选择作用, 但不同时期对微生物的选择喜好性不同[9, 63, 64]。例如, 对于野生荠菜来说, 随着生长时限的增长, 其根际微生物的α -多样性呈单调递减趋势[65]。Li等[66]的研究指出, 在生长初期玉米根际环境中马赛菌属(Massilia)、黄杆菌属(Flavobacterium)、铁矿沙单孢菌属(Arenimonas)等菌属的相对丰度较高, 而在生长后期Burkholderia、雷尔氏菌属(Ralstonia)、Sphingobium、慢生根瘤菌属(Bradyrhizobium)和贪噬菌属(Variovorax)等的相对丰度较高。Yuan等[64]对拟南芥不同生长时期根内微生物组的群落结构进行分析时发现, 苗期Firmicutes的相对丰度远远高于营养期和抽薹期, 而Proteobacteria相对丰度的变化趋势正好相反, 发展时期拟南芥根际微生物中, 慢生根瘤菌科(Bradyrhizobiaceae)、丛毛单胞菌科(Comamonadaceae)和根瘤菌科(Rhizobiaceae)占据主导地位。

4 植物调控根际微生物定殖的内在机制

植物在其根际微生物构建上发挥着重要作用, 主要通过植物根系角质层成分、根系分泌物、根系代谢, 以及免疫系统等进行调节控制。

4.1 根系分泌物对根际微生物组定殖的影响

根系分泌物的成分组成决定了宿主植物倾向于吸引哪些土壤微生物在其根系周围定殖, 从而间接影响了根内微生物群落的结构。植物根系分泌物, 如氨基酸、糖类、脂肪酸、维生素、生长因子、激素和有机酸等为微生物提供了丰富的碳源和营养, 同时还包含一些抗菌物质[67, 68]。宿主植物通过调控根系分泌物, 如独脚金内酯类和类黄酮化合物的含量吸引能够帮助其抵御环境胁迫的根际促生菌群, 还可以通过分泌碳水化合物和氨基酸吸引微黄棒杆菌(Corynebacterium flavescens)和短小芽孢杆菌(Bacillus pumilus)在其根际环境中定殖[69]。根系分泌物中的苯并恶唑嗪酮类化合物能够显著增加玉米根际环境中恶臭假单胞菌(Pseudomonas putida)的相对丰度[70], 而苹果酸和柠檬酸则能够促进根际促生菌多黏芽孢杆菌(Paenibacillus polymyxa)SQR-21向西瓜根际环境移动并富集[71], 还可以促进解淀粉芽孢杆菌(Bacillus amyloliquefaciens)SQR9在黄瓜根际区域生长并形成生物膜[72]。研究发现, 燕麦突变体根际真菌的群落组成与正常野生型燕麦根际真菌的菌群结构存在显著差异, 且突变体更容易受到真菌病原菌的感染[52], 这是由于突变体燕麦根系无法分泌具有抗真菌作用的燕麦根皂苷化合物。综上, 植物通过调控根系分泌物的成分选择和激活某些有益菌进行生长, 并在其根际和根内环境中形成稳定的功能根际微生物组。

Cole等[73]利用随机编码转座子诱变技术对根内定殖菌— — 猴假单胞菌(Pseudomonas simiae)进行测序, 分析后鉴定出115个与定殖相关的功能基因, 这些基因与碳代谢、细胞壁合成和移动性有关。Sessitsch等[74]通过宏基因组分析发现, 根内微生物的功能主要与移动性、植物聚合物降解、铁载体的产生、群体感应和活性氧解毒等相关。植物品种和基因型、年龄和生长状态等因素能够显著影响根系分泌物的成分组成, 从而进一步影响植物根际微生物组。Chaparro等[75]通过分析拟南芥苗期、营养期、抽薹期和开花期根际微生物的群落发现, 拟南芥通过调控不同时期根系分泌物的组成成分影响其根际微生物的结构和功能。拟南芥在苗期和营养期时根系分泌物中含有较多的糖类, 倾向于吸引硝化杆菌属(Nitrobacter)、红螺菌属(Rhodospirillum)、亚硝化螺菌属(Nitrosospira)、中慢生根瘤菌属(Mesorhizobium)和固氮根瘤菌属(Azorhizobium)在其根系周围富集, 而到了抽薹期和开花期则会分泌更多的酚类物质, 从而促进根际促生菌如Bacillus、Burkholderia、蓝丝菌属(Cyanothece spp.)和Bradyrhizobium的生长。

4.2 植物激素对根际微生物组定殖的影响

除了根系分泌物, 近年来越来越多的研究认为植物自身的免疫系统也是影响根际微生物定殖的重要内在机制。调控植物免疫反应的主要激素, 如水杨酸、乙烯、茉莉酸素、脱落酸、生长素、赤霉素、细胞激动素和油菜素甾体素等具有抵御各种生物(病虫害)和非生物(干旱、高盐)胁迫的作用, 同时能够调控植物的生长发育、繁殖和生存竞争等活动[8, 76]。外界病原菌和食草动物侵害植物时, 会诱导其产生防御信号[8], 而植物防御信号的产生主要受植物免疫激素对不同病原菌的响应来进行调控。如水杨酸信号路径主要介导植物对活体营养型病原的抗性, 而茉莉酸素/乙烯主要介导植物对坏死营养型病原的抗性[77]。这些植物激素能够显著影响宿主植物根际微生物组的组成, 其中, 关于乙烯、水杨酸和茉莉酸素调控根际微生物定殖机制的研究较多。Lebeis等[78]通过研究拟南芥水杨酸突变体中根内微生物的群落发现, 水杨酸突变体中的根内微生物α -多样性低于正常野生型, 说明水杨酸在保障根内微生物组的稳定性方面发挥着重要作用。这主要是由于某些微生物可以将水杨酸作为碳源和生长因子用于生长和繁殖。Carvalhais等[79, 80]发现, 茉莉酸素可以通过改变拟南芥根系分泌物的成分组成间接影响根际微生物的群落结构。与野生型相比, 拟南芥突变体(myc2和med25)的根系分泌物中含有较低含量的天门冬酰胺、鸟氨酸和色氨酸, 从而导致其根际细菌和古菌的群落组成发生改变, 其中, med25突变体中Streptomyces、Bacillus和赖氨酸芽孢杆菌属(Lysinibacillus)的相对丰度较高, 而myc2突变体中肠杆菌科(Enterobacteriaceae)群落的丰度较高。

5 微生物互作对根际微生物组构建的调控作用

植物根际环境中定殖着大量的微生物, 根际微生物种类多, 数量大, 多样性丰富, 且各种微生物群居在根际微域环境中, 相互之间彼此影响, 形成各种关系, 既有协同联合、互惠互利, 又有竞争制约、互相排斥, 从而对群落的结构和功能造成重要影响[81, 82], 进一步影响宿主植物根际和根内微生物群落的构建。微生物之间存在着相容和共生现象, 即2种微生物菌可以共存或至少对一方有利, 物种之间可以相互利用对方的代谢产物。廖继佩等[83]发现, 接种菌根真菌使玉米根际细菌和放线菌数量增加, 其中以接种丛枝菌根真菌(Glomus caledonium)的玉米根际细菌数量最多。接种菌根真菌后, 玉米根际放线菌的数量远大于(至少一个数量级)不接种处理。根际周围的纤维素分解菌与固氮菌在营养上存在共生关系, 固氮菌需要适量的糖作为碳源和能量, 纤维素分解菌为固氮菌提供糖, 固氮菌可为纤维素分解菌提供碳源, 互为对方提供有利的生活条件[81]。同时, 微生物之间还存在着拮抗现象, 即彼此发生对立、存在竞争的关系, 从而使其中一方受害或两者同时受害。高旭辉[81]发现, 将茶树根际周围分离的木霉菌(Trichoderma spp.)分别与茶紫纹羽病菌和茶白绢病菌同时培养, 木霉菌周围产生了明显的抑制圈, 说明前者对后者具有抑制作用。放线菌的存在对于根际细菌具有明显的抑制与拮抗作用[84]。苗则彦等[85]发现, 放线菌在生长过程中分泌的抗生素可以抑制其他有害病原微生物的生长。Li等[86]对分离自醉马草的内生真菌Epichloë gansuensis的研究发现, 其对植物病原真菌根腐离孺孢(Bipolaris sorokiniana)、新月弯孢(Curvularia lunata)、锐顶镰孢(Fusarium acuminatum)和细交链孢(Alternaria alternata)的生长都有不同程度的抑制作用, 且对根腐离孺孢的抑制效果最明显。

6 其他因素对根际微生物组构建的调控作用

根际微生物组构建除了受到土壤和植物2大因素的影响外, 还会受到其他生物和非生物因素, 如气候条件、环境条件(干旱、高温、高盐、缺磷等)、化肥农药、病虫害侵染等的影响。Qin等[87]综述了高盐环境条件下植物根际微生物组的调控适应机制, 指出植物通过选择“ 招募” 过程吸引能够帮助其抵御高盐环境的细菌和真菌, 这些微生物通过调控植物激素的分泌状态、提高植物的营养吸收和产生挥发性有机物质等方式影响植物的生长状态, 从而提高植物的耐盐性。

近年来, 随着城市化进程的发展, 重金属和持久性有机污染成为不容忽视的环境问题, 严重危害着人们的健康和安全。研究表明, 重金属和有机污染物可以显著影响根际微生物的群落结构, 且对真菌的影响程度比对细菌大[88, 89]。此外, 病原菌侵害是影响植物健康生长的最大威胁, 植物除了通过调控自身免疫系统产生抗性外, 还可以通过调控根际微生物组的结构提高其对病虫害的抵御能力。如在抑病土壤中, 土壤环境中的微生物代谢活动可使作物较少受到土传病原菌的侵害。Mendes等[90]研究发现, γ -, β -变形菌纲(γ -, β -Proteobacteria)和Firmicutes在抑菌土壤中的相对丰度较高, 这主要是由于γ -变形菌纲(γ -Proteobacteria)中的假单胞菌科(Pseudomonadaceae)可以产生类似氯化脂肽的化合物帮助甜菜抵御水稻纹枯病菌的侵害。

7 展望

近年来, 基于根际微生物组调控作物的生长发育成为生态健康和农业发展研究的热点, 也是今后有机农业发展的新视点。目前, 根际微生物组学的研究重点逐步从根际微生物的群落构建转变到根际微生物的功能调控方面, 同时也更加注重微生物功能对植物健康生长和增产等的影响。然而, 如何基于根际微生物群落开发高效且稳定的微生物菌剂和防控剂, 进而应用于实际农业生产的相关研究还比较薄弱。这主要是由于尽管微生物群落有着单一微生物无法媲美的优点, 但是微生物之间的合作和竞争关系使得微生物群落的结构与功效不稳定, 且不同土壤、植物类型的根际微生物组结构也千差万别。

最近, 许多研究提出“ 核心根际微生物组(core root microbiome)” 的概念, 即在尽量简化微生物群落组成、过滤掉功能冗余且易受环境影响的微生物的同时, 保留对植物生长具有高效作用的核心微生物群, 并且这些微生物应当能够在自然环境中长期稳定存在[28, 39]。如何结合高通量测序和传统培养方法人工构建稳定且高效的核心根际微生物组, 如何定量和评估核心根际微生物组的功能是当前开展根际微生物组学研究的重要内容, 对于绿色农业的可持续发展和生态环境的健康稳定等也具有重大意义。

参考文献
[1] 李鸿波, 吴朝晖. 水稻根际微生物的影响因素研究进展[J]. 杂交水稻, 2018, 33(4): 1-6.
LI H B, WU Z H. Research progress on factors influencing rhizosphere microorganisms of rice[J]. Hybrid Rice, 2018, 33(4): 1-6. (in Chinese with English abstract) [本文引用:1]
[2] MORGAN J A W, BENDING G D, WHITE P J. Biological costs and benefits to plant-microbe interactions in the rhizosphere[J]. Journal of Experimental Botany, 2005, 56(417): 1729-1739. [本文引用:1]
[3] PEIFFER J A, SPOR A, KOREN O, et al. Diversity and heritability of the maize rhizosphere microbiome under field conditions[J]. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 2013, 110(16): 6548-6553. [本文引用:4]
[4] SESSITSCH A, MITTER B. 21st century agriculture: integration of plant microbiomes for improved crop production and food security[J]. Microbial Biotechnology, 2015, 8(1): 32-33. [本文引用:2]
[5] SCHLAEPPI K, BULGARELLI D. The plant microbiome at work[J]. Molecular Plant-Microbe Interactions, 2015, 28(3): 212-217. [本文引用:1]
[6] GRAY E J, SMITH D L. Intracellular and extracellular PGPR: commonalities and distinctions in the plant-bacterium signaling processes[J]. Soil Biology and Biochemistry, 2005, 37(3): 395-412. [本文引用:1]
[7] LAKSHMANAN V, KITTO S L, CAPLAN J L, et al. Microbe-associated molecular patterns-triggered root responses mediate beneficial rhizobacterial recruitment in Arabidopsis[J]. Plant Physiology, 2012, 160(3): 1642-1661. [本文引用:1]
[8] DODD I C, ZINOVKINA N Y, SAFRONOVA V I, et al. Rhizobacterial mediation of plant hormone status[J]. Annals of Applied Biology, 2010, 157(3): 361-379. [本文引用:3]
[9] XU Y X, WANG G H, JIN J, et al. Bacterial communities in soybean rhizosphere in response to soil type, soybean genotype, and their growth stage[J]. Soil Biology and Biochemistry, 2009, 41(5): 919-925. [本文引用:2]
[10] FINKEL O M, CASTRILLO G, HERRERA PAREDES S, et al. Understand ing and exploiting plant beneficial microbes[J]. Current Opinion in Plant Biology, 2017, 38: 155-163. [本文引用:1]
[11] TIKHONOVICH I A, PROVOROV N A. Microbiology is the basis of sustainable agriculture: an opinion[J]. Annals of Applied Biology, 2011, 159(2): 155-168. [本文引用:1]
[12] HACQUARD S. Disentangling the factors shaping microbiota composition across the plant holobiont[J]. New Phytologist, 2016, 209(2): 454-457. [本文引用:1]
[13] CHOI O, KIM J, KIM J, et al. Pyrroloquinoline quinone is a plant growth promotion factor produced by Pseudomonas fluorescens B16[J]. Plant Physiology, 2008, 146(2): 657-668. [本文引用:1]
[14] 宋芳芳, 任萍, 徐建良, 等. 水稻秸秆在旱作土壤中的降解过程及降解菌剂施用效果[J]. 中国土壤与肥料, 2015(2): 103-110.
SONG F F, REN P, XU J L, et al. Decomposition process of rice straw in upland soil and effects of stalk-degradable microbial preparation[J]. Soil and Fertilizer Sciences in China, 2015(2): 103-110. (in Chinese with English abstract) [本文引用:1]
[15] 管凤贞, 邱宏端, 陈济琛, 等. 根瘤菌菌剂的研究与开发现状[J]. 生态学杂志, 2012, 31(3): 755-759.
GUAN F Z, QIU H D, CHEN J C, et al. Rhizobium inoculants: research progress and development status[J]. Chinese Journal of Ecology, 2012, 31(3): 755-759. (in Chinese with English abstract) [本文引用:1]
[16] 祝虹钰, 刘闯, 李蓬勃, 等. 微生物菌剂的应用及其研究进展[J]. 湖北农业科学, 2017, 56(5): 805-808.
ZHU H Y, LIU C, LI P B, et al. Application and progress of research of microorganisms agents[J]. Hubei Agricultural Sciences, 2017, 56(5): 805-808. (in Chinese with English abstract) [本文引用:1]
[17] HU J, WEI Z, FRIMAN V, et al. Probiotic diversity enhances rhizosphere microbiome function and plant disease suppression[J]. mBio, 2016, 7(6): e01790. [本文引用:1]
[18] BAAS P, BELL C, MANCINI L M, et al. Phosphorus mobilizing consortium Mammoth P(TM) enhances plant growth[J]. PeerJ, 2016, 4: e2121. [本文引用:1]
[19] BUSBY P E, SOMAN C, WAGNER M R, et al. Research priorities for harnessing plant microbiomes in sustainable agriculture[J]. PLoS Biology, 2017, 15(3): e2001793. [本文引用:1]
[20] TKACZ A, POOLE P. Role of root microbiota in plant productivity[J]. Journal of Experimental Botany, 2015, 66(8): 2167-2175. [本文引用:1]
[21] SLOAN S S, LEBEIS S L. Exercising influence: distinct biotic interactions shape root microbiomes[J]. Current Opinion in Plant Biology, 2015, 26: 32-36. [本文引用:1]
[22] REINHOLD-HUREK B, BÜNGER W, BURBANO C S, et al. Roots shaping their microbiome: global hotspots for microbial activity[J]. Annual Review of Phytopathology, 2015, 53(1): 403-424. [本文引用:2]
[23] OH Y M, KIM M, LEE-CRUZ L, et al. Distinctive bacterial communities in the rhizoplane of four tropical tree species[J]. Microbial Ecology, 2012, 64(4): 1018-1027. [本文引用:1]
[24] EDWARDS J, JOHNSON C, SANTOS-MEDELLÍN C, et al. Structure, variation, and assembly of the root-associated microbiomes of rice[J]. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 2015, 112(8): 911-920. [本文引用:4]
[25] GOTTEL N R, CASTRO H F, KERLEY M, et al. Distinct microbial communities within the endosphere and rhizosphere of Populus deltoides roots across contrasting soil types[J]. Applied and Environmental Microbiology, 2011, 77(17): 5934-5944. [本文引用:2]
[26] BULGARELLI D, ROTT M, SCHLAEPPI K, et al. Revealing structure and assembly cues for Arabidopsis root-inhabiting bacterial microbiota[J]. Nature, 2012, 488(7409): 91-95. [本文引用:4]
[27] LUNDBERG D S, LEBEIS S L, PAREDES S H, et al. Defining the core Arabidopsis thaliana root microbiome[J]. Nature, 2012, 488(7409): 86-90. [本文引用:4]
[28] 丁新景, 敬如岩, 黄雅丽, 等. 黄河三角洲刺槐根际与非根际细菌结构及多样性[J]. 土壤学报, 2017, 54(5): 1293-1302.
DING X J, JING R Y, HUANG Y L, et al. Bacterial structure and diversity of rhizosphere and bulk soil of Robinia pseudoacacia forests in Yellow River Delta[J]. Acta Pedologica Sinica, 2017, 54(5): 1293-1302. (in Chinese with English abstract) [本文引用:2]
[29] OFEK-LALZAR M, SELA N, GOLDMAN-VORONOV M, et al. Niche and host-associated functional signatures of the root surface microbiome[J]. Nature Communications, 2014, 5: 4950. [本文引用:2]
[30] LEBEIS S L. The potential for give and take in plant-microbiome relationships[J]. Frontiers in Plant Science, 2014, 5: 287. [本文引用:1]
[31] VANDENKOORNHUYSE P, QUAISER A, DUHAMEL M, et al. The importance of the microbiome of the plant holobiont[J]. New Phytologist, 2015, 206(4): 1196-1206. [本文引用:3]
[32] PHILIPPOT L, RAAIJMAKERS J M, LEMANCEAU P, et al. Going back to the roots: the microbial ecology of the rhizosphere[J]. Nature Reviews Microbiology, 2013, 11(11): 789-799. [本文引用:5]
[33] HARDOIM P R, VAN OVERBEEK L S, VAN ELSAS J D. Properties of bacterial endophytes and their proposed role in plant growth[J]. Trends in Microbiology, 2008, 16(10): 463-471. [本文引用:1]
[34] ROSIER A, BISHNOI U, LAKSHMANAN V, et al. A perspective on inter-kingdom signaling in plant-beneficial microbe interactions[J]. Plant Molecular Biology, 2016, 90(6): 537-548. [本文引用:1]
[35] LEBEIS S L, ROTT M, DANGL J L, et al. Culturing a plant microbiome community at the cross-Rhodes[J]. New Phytologist, 2012, 196(2): 341-344. [本文引用:2]
[36] BAI Y, MÜLLER D B, SRINIVAS G, et al. Functional overlap of the Arabidopsis leaf and root microbiota[J]. Nature, 2015, 528(7582): 364-369. [本文引用:1]
[37] COLEMAN-DERR D, DESGARENNES D, FONSECA-GARCIA C, et al. Plant compartment and biogeography affect microbiome composition in cultivated and native Agave species[J]. New Phytologist, 2016, 209(2): 798-811. [本文引用:2]
[38] SCHLAEPPI K, DOMBROWSKI N, OTER R G, et al. Quantitative divergence of the bacterial root microbiota in Arabidopsis thaliana relatives[J]. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 2014, 111(2): 585-592. [本文引用:3]
[39] BULGARELLI D, SCHLAEPPI K, SPAEPEN S, et al. Structure and functions of the bacterial microbiota of plants[J]. Annual Review of Plant Biology, 2013, 64: 807-838. [本文引用:2]
[40] HACQUARD S, SCHADT C W. Towards a holistic understand ing of the beneficial interactions across the Populus microbiome[J]. New Phytologist, 2015, 205(4): 1424-1430. [本文引用:1]
[41] DOMBROWSKI N, SCHLAEPPI K, AGLER M T, et al. Root Microbiota dynamics of perennial Arabis alpina are dependent on soil residence time but independent of flowering time[J]. The ISME Journal, 2017, 11(1): 43-55. [本文引用:1]
[42] BONITO G, REYNOLDS H, ROBESON M S II, et al. Plant host and soil origin influence fungal and bacterial assemblages in the roots of woody plants[J]. Molecular Ecology, 2014, 23(13): 3356-3370. [本文引用:1]
[43] LAUBER C L, HAMADY M, KNIGHT R, et al. Pyrosequencing-based assessment of soil pH as a predictor of soil bacterial community structure at the continental scale[J]. Applied and Environmental Microbiology, 2009, 75(15): 5111-5120. [本文引用:1]
[44] SOUSSI A, FERJANI R, MARASCO R, et al. Plant-associated microbiomes in arid land s: diversity, ecology and biotechnological potential[J]. Plant and Soil, 2016, 405(1/2): 357-370. [本文引用:1]
[45] SALLES J F, VAN VEEN J A, VAN ELSAS J D. Multivariate analyses of Burkholderia species in soil: effect of crop and land use history[J]. Applied Environmental Microbiology, 2004, 70(7): 4012-4020. [本文引用:2]
[46] OSBORNE C A, ZWART A B, BROADHURST L M, et al. The influence of sampling strategies and spatial variation on the detected soil bacterial communities under three different land -use types[J]. FEMS Microbiology Ecology, 2011, 78(1): 70-79. [本文引用:1]
[47] ZARRAONAINDIA I, OWENS S M, WEISENHORN P, et al. The soil microbiome influences grapevine-associated microbiota[J]. mBio, 2015, 6(2): e02527. [本文引用:1]
[48] CÚCIO C, ENGELEN A H, COSTA R, et al. Rhizosphere microbiomes of European seagrasses are selected by the plant, but are not species specific[J]. Frontiers in Microbiology, 2016, 7: 440. [本文引用:1]
[49] COSTA R, GÖTZ M, MROTZEK N, et al. Effects of site and plant species on rhizosphere community structure as revealed by molecular analysis of microbial guilds[J]. FEMS Microbiology Ecology, 2006, 56(2): 236-249. [本文引用:1]
[50] PÉREZ-JARAMILLO J E, MENDES R, RAAIJMAKERS J M. Impact of plant domestication on rhizosphere microbiome assembly and functions[J]. Plant Molecular Biology, 2016, 90(6): 635-644. [本文引用:2]
[51] BOUFFAUD M, POIRIER M, MULLER D, et al. Root microbiome relates to plant host evolution in maize and other Poaceae[J]. Environmental Microbiology, 2014, 16(9): 2804-2814. [本文引用:1]
[52] TURNER T R, RAMAKRISHNAN K, WALSHAW J, et al. Comparative metatranscriptomics reveals kingdom level changes in the rhizosphere microbiome of plants[J]. The ISME Journal, 2013, 7(12): 2248-2258. [本文引用:2]
[53] OFEK M, VORONOV-GOLDMAN M, HADAR Y, et al. Host signature effect on plant root-associated microbiomes revealed through analyses of resident vs. active communities[J]. Environmental Microbiology, 2014, 16(7): 2157-2167. [本文引用:1]
[54] UROZ S, OGER P, TISSERAND E, et al. Specific impacts of beech and Norway spruce on the structure and diversity of the rhizosphere and soil microbial communities[J]. Scientific Reports, 2016, 6: 27756. [本文引用:1]
[55] WEINERT N, PICENO Y, DING G C, et al. PhyloChip hybridization uncovered an enormous bacterial diversity in the rhizosphere of different potato cultivars: many common and few cultivar-dependent taxa[J]. FEMS Microbiology Ecology, 2011, 75(3): 497-506. [本文引用:1]
[56] MARQUES J M, DA SILVA T F, VOLLU R E, et al. Plant age and genotype affect the bacterial community composition in the tuber rhizosphere of field-grown sweet potato plants[J]. FEMS Microbiology Ecology, 2014, 88(2): 424-435. [本文引用:1]
[57] 李增强, 赵炳梓, 张佳宝. 玉米品种对根际微生物利用光合碳的影响[J]. 土壤学报, 2016, 53(5): 1286-1295.
LI Z Q, ZHAO B Z, ZHANG J B. Effects of maize variety on rhizospheric microbe utilizing photosynthetic carbon[J]. Acta Pedologica Sinica, 2016, 53(5): 1286-1295. (in Chinese with English abstract) [本文引用:1]
[58] BULGARELLI D, GARRIDO-OTER R, MÜNCH P C, et al. Structure and function of the bacterial root microbiota in wild and domesticated barley[J]. Cell Host & Microbe, 2015, 17(3): 392-403. [本文引用:2]
[59] KIM D H, KAASHYAP M, RATHORE A, et al. Phylogenetic diversity of Mesorhizobium in chickpea[J]. Journal of Biosciences, 2014, 39(3): 513-517. [本文引用:1]
[60] ZACHOW C, MÜLLER H, TILCHER R, et al. Differences between the rhizosphere microbiome of Beta vulgaris ssp maritima ancestor of all beet crops and modern sugar beets[J]. Frontiers in Microbiology, 2014, 5: 415. [本文引用:1]
[61] BURKE C, STEINBERG P, RUSCH D, et al. Bacterial community assembly based on functional genes rather than species[J]. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 2011, 108(34): 14288-14293. [本文引用:1]
[62] ZGADZAJ R, GARRIDO-OTER R, JENSEN D B, et al. Root nodule symbiosis in Lotus japonicusdrives the establishment of distinctive rhizosphere, root, and nodule bacterial communities[J]. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 2016, 113(49): E7996-E8005. [本文引用:1]
[63] INCEO$\check{G}$LU Ö, AL-SOUD W A, SALLES J F, et al. Comparative analysis of bacterial communities in a potato field as determined by pyrosequencing[J]. PLoS One, 2011, 6(8): e23321. [本文引用:1]
[64] YUAN J, CHAPARRO J M, MANTER D K, et al. Roots from distinct plant developmental stages are capable of rapidly selecting their own microbiome without the influence of environmental and soil edaphic factors[J]. Soil Biology and Biochemistry, 2015, 89: 206-209. [本文引用:2]
[65] WAGNER M R, LUNDBERG D S, DEL RIO T G, et al. Host genotype and age shape the leaf and root microbiomes of a wild perennial plant[J]. Nature Communications, 2016, 7: 12151. [本文引用:1]
[66] LI X Z, RUI J P, MAO Y J, et al. Dynamics of the bacterial community structure in the rhizosphere of a maize cultivar[J]. Soil Biology and Biochemistry, 2014, 68: 392-401. [本文引用:1]
[67] 吴林坤, 林向民, 林文雄. 根系分泌物介导下植物-土壤-微生物互作关系研究进展与展望[J]. 植物生态学报, 2014, 38(3): 298-310.
WU L K, LIN X M, LIN W X. Advances and perspective in research on plant-soil-microbe interactions mediated by root exudates[J]. Chinese Journal of Plant Ecology, 2014, 38(3): 298-310. (in Chinese with English abstract) [本文引用:1]
[68] 李春俭, 马玮, 张福锁. 根际对话及其对植物生长的影响[J]. 植物营养与肥料学报, 2008, 14(1): 178-183.
LI C J, MA W, ZHANG F S. Rhizosphere talk and its impacts on plant growth[J]. Plant Nutrition and Fertilizer Science, 2008, 14(1): 178-183. (in Chinese with English abstract) [本文引用:1]
[69] BACILIO-JIMÉNEZ M, AGUILAR-FLORES S, VENTURA-ZAPATA E, et al. Chemical characterization of root exudates from rice ( Oryza sativa) and their effects on the chemotactic response of endophytic bacteria[J]. Plant and Soil, 2003, 249(2): 271-277. [本文引用:1]
[70] NEAL A L, AHMAD S, GORDON-WEEKS R, et al. Benzoxazinoids in root exudates of maize attract Pseudomonas putida to the rhizosphere[J]. PLoS One, 2012, 7(4): e35498. [本文引用:1]
[71] LING N, RAZA W, MA J H, et al. Identification and role of organic acids in watermelon root exudates for recruiting Paenibacillus polymyxa SQR-21 in the rhizosphere[J]. European Journal of Soil Biology, 2011, 47(6): 374-379. [本文引用:1]
[72] ZHANG N, WANG D D, LIU Y P, et al. Effects of different plant root exudates and their organic acid components on chemotaxis, biofilm formation and colonization by beneficial rhizosphere-associated bacterial strains[J]. Plant and Soil, 2014, 374(1/2): 689-700. [本文引用:1]
[73] COLE B J, FELTCHER M E, WATERS R J, et al. Genome-wide identification of bacterial plant colonization genes[J]. PLoS Biology, 2017, 15(9): e2002860. [本文引用:1]
[74] SESSITSCH A, HARDOIM P, DÖRING J, et al. Functional characteristics of an endophyte community colonizing rice roots as revealed by metagenomic analysis[J]. Molecular Plant-Microbe Interactions, 2012, 25(1): 28-36. [本文引用:1]
[75] CHAPARRO J M, BADRI D V, VIVANCO J M. Rhizosphere microbiome assemblage is affected by plant development[J]. The ISME Journal, 2014, 8(4): 790-803. [本文引用:1]
[76] 熊国胜, 李家洋, 王永红. 植物激素调控研究进展[J]. 科学通报, 2009, 54(18): 2718-2733.
XIONG G S, LI J Y, WANG Y H. Advances in the regulation and crosstalks of phytohomones[J]. Chinese Science Bulletin, 2009, 54(18): 2718-2733. (in Chinese) [本文引用:1]
[77] TURNER T R, JAMES E K, POOLE P S. The plant microbiome[J]. Genome Biology, 2013, 14(6): 209. [本文引用:1]
[78] LEBEIS S L, PAREDES S H, LUNDBERG D S, et al. Salicylic acid modulates colonization of the root microbiome by specific bacterial taxa[J]. Science, 2015, 349(6250): 860-864. [本文引用:1]
[79] CARVALHAIS L C, DENNIS P G, BADRI D V, et al. Activation of the jasmonic acid plant defence pathway alters the composition of rhizosphere bacterial communities[J]. PLoS One, 2013, 8(2): e56457. [本文引用:1]
[80] CARVALHAIS L C, DENNIS P G, BADRI D V, et al. Linking jasmonic acid signaling, root exudates, and rhizosphere microbiomes[J]. Molecular Plant-Microbe Interactions, 2015, 28(9): 1049-1058. [本文引用:1]
[81] 高旭辉. 茶树根际微生物与根际效应[J]. 茶叶通讯, 2000(1): 35-38.
GAO X H. Rhizosphere microorganism and rhizosphere effect of tea tree[J]. Tea Communication, 2000(1): 35-38. (in Chinese) [本文引用:3]
[82] FAUST K, RAES J. Microbial interactions: from networks to models[J]. Nature Reviews Microbiology, 2012, 10(8): 538-550. [本文引用:1]
[83] 廖继佩, 林先贵, 曹志洪, 等. 丛枝菌根真菌与重金属的相互作用对玉米根际微生物数量和磷酸酶活性的影响[J]. 应用与环境生物学报, 2002, 8(4): 408-413.
LIAO J P, LIN X G, CAO Z H, et al. Effect of interactions between arbuscular mycorrhizal fungi and heavy metals on microbial populations and phosphatase activities in the maize rhizosphere[J]. Chinese Journal of Applied and Environmental Biology, 2002, 8(4): 408-413. (in Chinese with English abstract) [本文引用:1]
[84] 吴佳徽. 黄栌林土壤微生物多样性研究[D]. 北京: 北京林业大学, 2011.
WU J H. Study on soil microorganism diversity of Cotinus coggygria forest[D]. Beijing: Beijing Forestry University, 2011. (in Chinese with English abstract) [本文引用:1]
[85] 苗则彦, 赵奎华, 刘长远, 等. 不同抗、感枯萎病黄瓜品种不同生育时期根际微生物数量消长动态分析[J]. 沈阳农业大学学报, 2004, 35(1): 13-15.
MIAO Z Y, ZHAO K H, LIU C Y, et al. Analysis on the population fluctuation of rhizosphere microorganism of different disease resistant cucumber varieties[J]. Journal of Shenyang Agricultural University, 2004, 35(1): 13-15. (in Chinese with English abstract) [本文引用:1]
[86] LI C J, GAO J H, NAN Z B. Interactions of Neotyphodium gansuense, Achnatherum inebrians, and plant-pathogenic fungi[J]. Mycological Research, 2007, 111(10): 1220-1227. [本文引用:1]
[87] QIN Y, DRUZHININA I S, PAN X Y, et al. Microbially mediated plant salt tolerance and microbiome-based solutions for saline agriculture[J]. Biotechnology Advances, 2016, 34(7): 1245-1259. [本文引用:1]
[88] BELL T H, CLOUTIER-HURTEAU B, AL-OTAIBI F, et al. Early rhizosphere microbiome composition is related to the growth and Zn uptake of willows introduced to a former land fill[J]. Environmental Microbiology, 2015, 17(8): 3025-3038. [本文引用:1]
[89] BELL T H, EL-DIN HASSAN S, LAURON-MOREAU A, et al. Linkage between bacterial and fungal rhizosphere communities in hydrocarbon-contaminated soils is related to plant phylogeny[J]. The ISME Journal, 2014, 8(2): 331-343. [本文引用:1]
[90] MENDES R, KRUIJT M, DE BRUIJN I, et al. Deciphering the rhizosphere microbiome for disease-suppressive bacteria[J]. Science, 2011, 332(6033): 1097-1100. [本文引用:1]